พ.ศ. 2518 ได้มีการประกาศใช้พระราชบัญญัติวิทยาลัยครู พ.ศ. 2518 ระบุให้วิทยาลัยครูเป็นส่วนราชการในกรมการฝึกหัดครู สังกัดกระทรวงศึกษาธิการ และแบ่งส่วนส่วนราชการตามพระราชบัญญัติวิทยาลัยครู พ.ศ. 2518 มาตรา 7 โดยกำหนดให้วิทยาลัยครูแต่ละแห่ง มีส่วนราชการ 2 ส่วน ประกอบด้วย 1) สำนักงานอธิการ แบ่งออกเป็นแผนก 4 แผนก ประกอบด้วย 1.1) แผนกธุรการ 1.2) แผนกแผนงานและประเมินผล 1.3) แผนกการเงิน และ 1.4) แผนกพัสดุ และ 2) คณะวิชา อาจมีภาควิชาได้

พ.ศ. 2527 มีการแก้ไขเพิ่มเติมกฎหมายว่าด้วยวิทยาลัยครู ได้แก้ไขพระราชบัญญัติวิทยาลัยครู พ.ศ. 2518 เป็นพระราชบัญญัติวิทยาลัยครู ฉบับที่ 2 พ.ศ. 2527 ซึ่งแบ่งส่วนราชการตาม มาตรา 7 วิทยาลัยครูแต่ละแห่งมีส่วนราชการ 3 ส่วน ประกอบด้วย 1) สำนักงานอธิการบดี อาจแบ่งออกเป็นฝ่ายหรือแผนก 2) คณะวิชา อาจแบ่งเป็นภาควิชา 3) หน่วยงานที่เรียกชื่ออย่างอื่นที่มีฐานะเทียบเท่าคณะ ตามนัยแห่งพระราชบัญญัติวิทยาลัยครู ฉบับที่ 2 พ.ศ. 2527 นี้ ทำให้แผนกต่างๆ ที่สังกัดสำนักงานอธิการ ได้ยกฐานะ เป็น“ฝ่าย” ดังนั้น สำนักงานอธิการบดี จึงแบ่งออกเป็น 5 ฝ่าย ได้แก่ 1) ฝ่ายธุรการ 2) ฝ่ายการเงิน 3) ฝ่ายพัสดุ 4) ฝ่ายอาคารสถานที่ และ 5) ฝ่ายยานพาหนะ

เมื่อวันที่ 14 กุมภาพันธ์ พ.ศ. 2535 พระบาทสมเด็จพระปรมินทรมหาภูมิพลอดุลยเดช ทรงพระกรุณาโปรดเกล้าฯ พระราชทานนาม “สถาบันราชภัฏ” เป็นชื่อสถาบันการศึกษาในกรมการฝึกหัดครู สังกัดกระทรวงศึกษาธิการ แทนชื่อ “วิทยาลัยครู” ในปี พ.ศ. 2538 ได้มีการประกาศใช้พระราชบัญญัติสถาบันราชภัฏ พ.ศ. 2538 มีผลบังคับใช้ ตั้งแต่วันที่ 25 มกราคม พ.ศ. 2538 ทำให้สถาบันราชภัฏมีฐานะเป็นส่วนราชการ ในสำนักงานสภาสถาบันราชภัฏ สังกัดกระทรวงศึกษาธิการ และในปีเดียวกันนี้ วันที่ 25 ตุลาคม พ.ศ. 2538 สำนักงานสภาสถาบันราชภัฏประกาศ เรื่อง หลักเกณฑ์การแบ่งส่วนราชการในสถาบันราชภัฏ เพื่อความสอดคล้องกับวัตถุประสงค์ และเจตนารมณ์ของพระราชบัญญัติสถาบันราชภัฏ พ.ศ. 2538 โดยสำนักงานอธิการบดี สถาบันราชภัฏพระนครศรีอยุธยา แบ่งเป็น 11 ฝ่าย ประกอบด้วย 1) ฝ่ายเลขานุการ 2) ฝ่ายธุรการ 3) ฝ่ายการเงิน 4) ฝ่ายการเจ้าหน้าที่ 5) ฝ่ายพัสดุ 6) ฝ่ายอาคารสถานที่ ได้แก่ งานไฟฟ้า ประปา งานภาคพื้นดิน งานโรงซ่อม 7) ฝ่ายยานพาหนะ 8) ฝ่ายประชาสัมพันธ์ 9) ฝ่ายศิลปกรรม 10) ฝ่ายสวัสดิการ และ 11) ฝ่ายรักษาความปลอดภัย

พ.ศ. 2542 เพื่อความเหมาะสม สำนักงานอธิการบดี ได้แบ่งส่วนราชการเป็น 10 ฝ่าย ประกอบด้วย 1) ฝ่ายเลขานุการ 2) ฝ่ายธุรการ 3) ฝ่ายการเจ้าหน้าที่ 4) ฝ่ายประชาสัมพันธ์ 5) ฝ่ายการเงิน 6) ฝ่ายพัสดุ 7) ฝ่ายสวัสดิการ 8) ฝ่ายอาคารสถานที่ 9) ฝ่ายยานพาหนะ และ 10) ฝ่ายรักษาความปลอดภัย

เดือนตุลาคม พ.ศ. 2544 สถาบันราชภัฏพระนครศรีอยุธยา ได้ประชุมหน่วยงานในสำนักงานอธิการบดี เพื่อรองรับการเป็นนิติบุคคลภายใต้ชื่อมหาวิทยาลัยราชภัฏพระนครศรีอยุธยา เพื่อให้เป็นไปตาม พระราชบัญญัติการปฏิรูปการศึกษา พ.ศ. 2544 จึงได้มีการยุบหน่วยงานบางหน่วยงาน และจัดตั้งเป็นหน่วยงานใหม่ขึ้น ประกอบด้วย 1) ฝ่ายธุรการ ได้แก่ งานสารบรรณ งานประชุม งานกิจกรรมสภา งานเลขานุการผู้บริหาร 2) ฝ่ายอาคารและสถานที่ ได้แก่ งานอาคารและศิลปกรรม งานวางผังและพัฒนาออกแบบ งานระบบสาธารณูปโภค งานซ่อมบำรุง งานรักษาความปลอดภัย งานยานพาหนะ และงานพัฒนาพื้นที่ 3) ฝ่ายการเจ้าหน้าที่ ได้แก่ งานบริหารงานบุคคล งานนิติกรรมและวินัย งานพัฒนาและบุคลากร งานสวัสดิการสิทธิประโยชน์ 4) ฝ่ายการเงิน ได้แก่ งานการเงินและบัญชี 5) ฝ่ายทรัพย์สินและการจัดการรายได้ ได้แก่ งานฝ่ายทุนมูลนิธิ งานจัดการทรัพย์สินและองค์การจัดหารายได้ 6) ฝ่ายประชาสัมพันธ์ และ 7) ฝ่ายพัสดุ

พ.ศ. 2547 สถาบันราชภัฏพระนครศรีอยุธยา ได้ปรับเปลี่ยนสถานะเป็นมหาวิทยาลัยราชภัฏพระนครศรีอยุธยา ตามพระราชบัญญัติมหาวิทยาลัยราชภัฏ พ.ศ. 2547 และ ปี พ.ศ. 2548 มีการกำหนดจัดตั้งส่วนราชการตามกฎกระทรวง จัดตั้งส่วนราชการในมหาวิทยาลัยราชภัฏพระนครศรีอยุธยา กระทรวงศึกษาธิการ พ.ศ. 2548 กำหนดให้มหาวิทยาลัยราชภัฏพระนครศรีอยุธยา มีส่วนราชการ 8 ส่วนราชการ คือ 1) สำนักงานอธิการบดี 2) คณะครุศาสตร์ 3) คณะมนุษยศาสตร์และสังคมศาสตร์ 4) คณะวิทยาการจัดการ 5) คณะวิทยาศาสตร์และเทคโนโลยี 6) สถาบันวิจัยและพัฒนา 7) สถาบันอยุธยาศึกษา และ 8) สำนักวิทยบริการและเทคโนโลยีสารสนเทศ

พ.ศ. 2562 มีการแบ่งส่วนราชการในมหาวิทยาลัยราชภัฏพระนครศรีอยุธยา ตามประกาศมหาวิทยาลัยราชภัฏพระนครศรีอยุธยา เรื่อง การแบ่งส่วนราชการในมหาวิทยาลัยราชภัฏพระนครศรีอยุธยา ตามมติสภามหาวิทยาลัยราชภัฏพระนครศรีอยุธยา ในคราวประชุมครั้งที่ 13/2561 เมื่อวันที่ 12 ธันวาคม พ.ศ. 2561 โดยในส่วนของสำนักงานอธิการบดี แบ่งออกเป็น 4 กอง คือ 1) กองกลาง แบ่งเป็น 13 งาน 1 ศูนย์ 2) กองนโยบายและแผน แบ่งเป็น 6 งาน 1 โครงการจัดตั้ง 3) กองบริการการศึกษา แบ่งเป็น 4 งาน 1 ศูนย์ และ 4) กองพัฒนานักศึกษา แบ่งเป็น 4 งาน